Oficjalny debiut drugiej generacji samochodów Boxster odbył się jesienią 2004 roku podczas Salonu Samochodowego w Paryżu, natomiast na rynek pojazdy te trafiły nieco później. Zachowano dotychczasową ogólną koncepcję konstrukcyjną. Nie zmienił się również rozstaw osi, natomiast zwiększono rozstaw kół przednich i tylnych. Do najbardziej widocznych zmian należą inne reflektory oraz nieco większe boczne wloty powietrza do komory silnikowej.

Bazowa wersja nadal była napędzana sześciocylindrowy silnikiem o pojemności 2,7 dm3, ale jego moc została znowu zwiększona. Nabywcy mogli wybrać jedną spośród trzech skrzyń przekładniowych; pięcio- lub sześciobiegową mechaniczną lub automatyczną o pięciu biegach (Tiptronic). Wersja S otrzymała mocniejszy silnik o pojemności 3,2 dm3. W tej wersji nie stosowano pięciobiegowej skrzyni przekładniowej.

W 2006 roku zmodyfikowano układ rozrządu w obu silnikach, co spowodowało wzrost ich osiągów. W zawieszeniu kół zastosowano amortyzatory o zmiennej sile tłumienia.

W 2009 samochody tej rodziny poddano operacji face-lifting. Zmiany zewnętrzne były niewielkie; powiększono wloty powietrza w zderzaku przednim i wprowadzono diodowe światła dzienne. Po raz kolejny zmodyfikowano silniki. Zastosowano bezpośredni wtrysk benzyny, powiększono pojemność skokową silnika bazowego do 2,9 dm3, a większy silnik powiększono tylko o 50 cm3, co spowodowało wzrost maksymalnych wartości mocy i momentu. Nowością było wprowadzenie dwusprzęgłowej skrzyni przekładniowej (PDK).

W 2010 roku wprowadzono do produkcji wersję Spyder o zmniejszonej masie i powiększonej mocy silnika 3,4 dm3. Ten sam silnik zastosowano w samochodach serii specjalnej - Black Edition.

Zakończenie produkcji drugiej generacji samochodów Boxster nastąpiło w 2012 roku.